Здание Старой Аптеки является частью архитектурного ансамбля Приказа общественного призрения. Инициатором его строительства стал губернатор Пётр Гаврилович Лазарев, который выделил участок между Большой улицей и Георгиевской церковью под возведение учреждений Приказа — народного училища и больницы. Георгиевская церковь предполагалась в качестве приходского храма для этих заведений.
Строительство комплекса, включавшего главный корпус и три флигеля, началось в 1789 году под руководством приглашённого архитектора Протаса Ивановича Козлова — ученика известного зодчего Матвея Фёдоровича Казакова. Для обеспечения стройки кирпичом в районе Гончары (ныне территория за стадионом «Торпедо» города Владимира) был специально построен городской кирпичный завод.
Возведение началось с трёх флигелей. К осени 1789 года был построен нижний каменный этаж одного из флигелей, а к осени 1790-го — деревянный второй этаж с окнами, дверьми и потолками. Весной и летом 1791 года здание было покрыто железной кровлей, оштукатурено, а к ноябрю завершена роспись потолков, стен и печей. Одновременно велась постройка главного корпуса. В 1793 году во флигель была доставлена мебель из Москвы, а в 1794-м по проекту архитектора А. Вершинского пристроены крыльцо и деревянная галерея.
Главное здание будущей аптеки выполнено в стиле позднего классицизма. Это двухэтажное прямоугольное строение с оригинальным полуциркульным выступом входной части на северной стороне, обращённой к центральной улице. Первый этаж выполнен из кирпича, оштукатурен, окрашен и завершён массивным карнизом с гладкой лентой фриза. После возведения деревянного второго этажа обшитый карниз стал межэтажным поясом. Архитектурную выразительность зданию придаёт полуротонда с входным порталом. Восточный фасад, где находится открытая терраса с видом на Успенский собор, также отличается эстетической привлекательностью.
До 1802 года, когда губернатором Владимирской губернии стал князь Иван Михайлович Долгоруков, здание оставалось недостроенным и не использовалось по назначению. 22 апреля 1804 года Долгоруков обратился к министру внутренних дел Российской империи графу Виктору Павловичу Кочубею с письмом, в котором указал на необходимость создания государственной аптеки — флигель пустовал, а частная аптека не справлялась с потребностями жителей.
7 сентября 1804 года Приказ опубликовал в газетах объявление о вакансии аптекаря. Откликнулся Христофор Калкау - бывший владелец аптеки в Москве на Тверской улице. С ним был заключён контракт с годовым жалованьем в 1000 рублей, и ему передали аптеку вместе с оборудованием и ботаническим садом. Кроме аптекаря был нанят помощник — кандидат фармации Пётр Даниель с оплатой 450 рублей в год.
В ноябре-декабре 1804 года губернский архитектор Алексей Никитич Вершинский разработал проект перепланировки здания под нужды аптеки. В июне 1805 года рядом была построена каменная лаборатория с горном (ныне кузница Бородиных). 18 августа 1805 года губернатор сообщил, что открытие аптеки близко: закуплено материалов на 6500 рублей, и он просит врачебную управу проверить их качество и количество.
12 сентября 1805 года была официально объявлена о скором открытии государственной аптеки, в которой, по словам Долгорукова, можно будет приобрести «самые лучшие и свежие медикаменты». Аптеку снабжали дровами, углём, вином и постным маслом. Здание охраняли солдаты гарнизонной команды. Препараты отпускались по рецептам, которые аптекарь записывал в специальную книгу. Без рецепта можно было приобрести магнезию, духи, курительные порошки, цветки ромашки и бузины и т. д. Каждые три месяца аптекарь должен был представлять бухгалтерскую отчётность в Приказ.
28 февраля 1809 года стало ясно, что аптека убыточна. Приказ принял решение передать её в аренду лицу, предложившему наиболее выгодные условия. 5 августа 1809 года аптеку сдали в четырёхлетнюю аренду Ивану Штрейтеру за 16 тысяч рублей вместе с оборудованием, инструментами и ботаническим садом. Новый арендатор приступил к управлению 1 октября 1809 года.
Со временем аптека перешла в частные руки. В 1835 году владельцем был аптекарь Андрей Антонович Попке. Из архивов известны и другие владельцы: Самуил Бренейзен, Иван Яман, Михаил Мацкевич. В документах 1842 года здание описано так: «дом в два этажа, исключая подвальный; нижний — каменный, верхний — деревянный; 15 окон выходит на улицу, три — на северную сторону, имеется парадный вход; на территории — флигель, лаборатория и каретный сарай». В 1848 году Самуил Бренейзен построил ворота и провёл ремонт здания.
К 1893 году во Владимире работали две аптеки — Старая и Новая (Брандта). Всего в губернии было 26 аптек с правом вольной продажи лекарств.
После национализации в 1918 году Старая Аптека перешла в ведение Городского Совета народного хозяйства. Согласно описи имущества от 5 октября 1918 года, в здании находились: два фонаря и лампа у входа, диван в прихожей, большой зал с восемью шкафами для лекарств, стеклянные витрины, конторки, диваны, весы, касса, лестница, часы, икона и печка. Также были кабинет аптекаря, перегонная, стеклянная и дежурная комнаты, кладовые с оборудованием и травами, жилые комнаты на втором этаже. На первом этаже разместилась Первая Советская аптека и Аптекоуправление, на втором — Райпотребсоюз. С 10 января 1923 года заведующим аптекой был назначен зубной врач М. Чернов-Шапиро. В аптеке работали 18 человек, включая четырёх фармацевтов. В 1930 году аптека была расширена за счёт соседних помещений. В годы Великой Отечественной войны первый этаж продолжал функционировать как аптека, а половину второго занимали жилые комнаты учащихся Фельдшерско-акушерской школы.
В советский период аптека № 1 на улице Красного Профинтерна (название Георгиевской улицы с 1927 по 1990 год) считалась образцовой. В 1950-е годы здесь была создана школа передового опыта для аптечных работников под руководством Александры Александровны Рябовой, которая также стояла у истоков контрольно-аналитической службы.
В 1964 году здание попало в кадр фильма «Женитьба Бальзаминова», снимавшегося во Владимире и Суздале.
В 2010 году аптека прекратила работу. Помещения сдавались в аренду — здесь располагались букинистический магазин, антикварная лавка и другие заведения.
В 2015 году, в ходе реконструкции Георгиевской улицы, рядом с аптекой был установлен памятник аптекарю. Автор скульптуры — заслуженный художник России Игорь Алексеевич Черноглазов.
С 2017 года в здании работает музей, посвящённый аптекарскому делу в России и во Владимире.